Die heutige Wernerkapelle ist nur noch der Chor einer ehemals größeren Hospitalkirche. Schon 1270 wird von den Franziskanern eine Heilig-Geist-Bruderschaft gegründet, die sich um die Pilger und Kranken kümmerte. Seit 1305 ist ein Hospital mit Kirche, wohl eine Heilig-Geist-Kirche, in der Stadt nachgewiesen.
Der heutige Name Wernerkapelle ruft die Erinnerung an ein düsterers Kapitel der Stadtgeschichte wach. Als man 1287 im Hinterland von Bacharach die Leiche eines Knaben fand, schob man den nie geklärten Mord der jüdischen Gemeinde von Oberwesel in die Schuhe. Eine Magd sagte aus, sie habe durch einen Mauerritz gesehen, wie Juden in einem Keller an diesem Knaben einen grausamen Ritualmord begangen hätten. Daraufhin kam es an vielen Orten am Rhein zu Pogromen, allein in Oberwesel und Boppard wurden 40 Juden ermordet. König Rudolf von Habsburg belegte beide Städte mit einer Geldstrafe.
Nach der Zerstörung des Gebäudes im Jahr 1689 während des Pfälzischen Erbfolgekriegs wurde nur der Chor als Kapelle für das Hospital wieder aufgebaut. Er bildet im Zusammenhang mit der Stadtmauer, deren Wehrgang durch die Strebepfeiler geführt ist, mit der Barockhaube und der Straßendurchfahrt ein höchst reizvolles Bild.

Der Grundriss wurde aus einem ungefähr quadratischen Joch mit 5/8-Schluß gebildet. Die Kapelle verfügte über frühgotisches Fenstermaßwerk aus zwei Spitzbogen mit Ring, das Mittelfenster war vierteilig mit Vierpass, nur an den drei Seiten des Chorschlusses waren die Stäbe mit Säulchen besetzt. Es finden sich keine Dienste, die Gewölberippen ruhen auf Konsolen (vgl. St. Martins- und Liebfrauenkirche). Der Altarretabel stammt von 1732. Das 1727 datierte Relief der angeblichen Marter des hl. Werner außen am Chor wurde 1969 entfernt.